全国に建立された安国寺の一つで、足利尊氏・直義兄弟が、禅僧・夢窓疎石の奨めによって、後醍醐天皇の冥福を祈るために建立した。正平二年（1347）、北朝暦で貞和三年八月、京・東福寺の虎関師練の弟子・端巌光和尚を招いて安国寺は開山した。本堂は同年八月に落成し、塔頭には瑞雲院・南陽軒・凝翠院・集雲軒・黄梅院・常楽寺・養息軒・天寿院・正面寺の九ヵ寺院が軒を連ねていた（『飛州志』）。当初は大徳寺末であったが、元中三年（1386）に妙心寺派に転じ、宝徳元年（1449）には天下十刹に列した。

応永二年（1395）以前、南陽軒主・超一が明国で三年かけて「一切経」を購入し、益田郡奥田洞の豪族夫婦・奥田弾正少弼頼親が寄進した経蔵に納めたといわれる。経蔵は国宝に指定されている。奥田弾正は、永徳年間（1381-84）頃に現荻原町宮田に住み着いて開拓し、「奥田洞」の由来になったこの土地の草分け的豪族で、後に上呂方面まで勢力を伸ばした。現在の上呂の龍泉寺の前身、数珠輪山毘沙門寺も奥田氏の創建と伝えられる。

安国寺は、創建以来幕府の庇護を受けて栄えたが、室町政権の衰退とともに衰え、永禄六年（1563）に甲斐武田方による千光寺焼打ちの際に類焼し、祖堂と経蔵を残すのみで崩壊した。

参考：荻原町史編集室『荻原町史　第一巻・自然・先史・古代・中世編』（岐阜県益田郡荻原町、平成14年）219-221頁